Современные возможности структурной и функциональной нейровизуализации при глаукоме

лет

предоставляем актуальную медицинскую информацию от ведущих специалистов, помогая врачам в ежедневной работе

Присоединяйтесь!

Уведомления

Личный
кабинет

лет

Присоединяйтесь!

лет

Присоединяйтесь!

Современные возможности структурной и функциональной нейровизуализации при глаукоме

Офтальмология

1336

27 ноября 2025

ФГБОУ ВО СЗГМУ им. И.И. Мечникова Минздрава России, Санкт-Петербург, Россия

ФГАОУ ВО РНИМУ им. Н.И. Пирогова Минздрава России (Пироговский Университет), Москва, Россия

ФКУ «ЦВКГ им. П.В. Мандрыка» Минобороны России, Москва, Россия

ФГБУН ИМЧ РАН, Санкт-Петербург, Россия

Глаукома традиционно рассматривается как офтальмологическое заболевание, характеризующееся атрофией зрительного нерва и потерей поля зрения. Однако современные данные подтверждают, что глаукома является многофакторным нейродегенеративным заболеванием с вовлечением структур головного мозга и распространением за пределы зрительной системы. Данный обзор посвящен анализу литературы, раскрывающей возможности нейровизуализации головного мозга при глаукоме. В то время как рутинная структурная магнитно-резонансная томография (МРТ) выявляет неспецифические изменения со стороны различных отделов зрительного пути при глаукоме, данные более совершенных методов нейровизуализации открывают новые возможности в диагностике и мониторинге глаукомного процесса. Магнитно-резонансная морфометрия позволяет количественно и качественно оценивать атрофию серого вещества как в зрительной коре, так и за ее пределами. Методы диффузионно-тензорной визуализации позволяют выявить микроструктурные повреждения белого вещества, ассоциированные с аксональным повреждением и разрушением миелиновой оболочки при глаукоме. Различные методы функциональной нейровизуализации (функциональная МРТ и магнитно-резонансная спектроскопия) дают возможность оценить функциональное и метаболическое состояние различных отделов зрительного пути и обладают высоким потенциалом в определении патологических изменений головного мозга у пациентов с глаукомой. Мультимодальный подход, интегрирующий структурные и функциональные данные, полученные с использованием МРТ, с клиническими офтальмологическими данными, существенно расширяет представление о глаукоме как о нейродегенеративном заболевании центральной нервной системы и открывает новые перспективы для ранней диагностики, выявления биомаркеров и разработки в будущем таргетной терапии.

Ключевые слова: глаукома, нейродегенерация, нейровизуализация, диффузионно-тензорная визуализация, трактография, трактометрия, функциональная магнитно-резонансная томография, функциональные сети головного мозга, демиелинизация.

V.E. Korelina^1,2, A.V. Kuroyedov^3,4,D.V. Cherednichenko¹

¹N.P. Bekhtereva Institute of the Human Brain, St. Petersburg, Russian Federation

²North Western State Medical University named after I.I. Mechnikov, St. Petersburg, Russian Federation

³Pirogov Russian National Research Medical University, Moscow, Russian Federation

⁴P.V. Mandryka Military Clinical Hospital, Moscow, Russian Federation

Glaucoma is classically considered as an ophthalmological disease and it is characterized by optic nerve atrophy and loss of visual field. However, advanced data confirm that glaucoma is a multifactorial neurodegenerative disease affecting brain areas beyond the visual system. The review is focused on the analysis of literature revealing possibilities of brain neuroimaging in glaucoma patients. Routine structural magnetic resonance imaging (MRI) reveals nonspecific changes in various parts of the visual pathway associated with glaucoma. In contrast, advanced neuroimaging techniques offer new possibilities in diagnosis and monitoring of the glaucoma process. Magnetic resonance morphometry provides quantitative and qualitative assessment of gray matter atrophy both in the visual cortex and beyond. Diffusion tensor imaging methods may detect microstructural damage to white matter associated with axonal damage and destruction of the myelin sheath associated with glaucoma. Various functional neuroimaging techniques (e. g., functional MRI and magnetic resonance spectroscopy) make it possible to assess functional and metabolic state of various parts of the visual pathway and have a high potential in determining brain abnormalities in patients with glaucoma. A multimodal approach integrating structural and functional MRI data with clinical ophthalmological ones significantly expands understanding of glaucoma as a neurodegenerative disease of the central nervous system and opens up new prospects for early diagnosis, biomarker identification and future development of targeted therapy.

Keywords: glaucoma, neurodegeneration, neuroimaging, diffusion tensor imaging, tractography, tractometry, functional magnetic resonance imaging, functional brain networks, demyelination.

For citation: Korelina V.E., Kuroyedov A.V., Cherednichenko D.V. Advanced capabilities of structural and functional neuroimaging in patients with glaucoma. Russian Journal of Clinical Ophthalmology. 2025;25(4):273–278 (in Russ.). DOI: 10.32364/2311-7729-2025-25-4-7

Для цитирования

Корелина В.Е., Куроедов А.В., Чередниченко Д.В. Современные возможности структурной и функциональной нейровизуализации при глаукоме. Клиническая офтальмология. 2025;25(4):273-278. DOI: 10.32364/2311-7729-2025-25-4-7.

Введение

Глаукома — это группа офтальмологических заболеваний, приводящих к медленно прогрессирующей атрофии зрительного нерва. При глаукоме развивается глаукомная оптическая нейропатия — приобретенная патология зрительного нерва, ведущая к структурному и функциональному его повреждению, нарушению зрительных функций и слепоте¹ [1, 2]. Ключевым фактором патофизиологии всех видов глаукомы является гибель ганглиозных клеток сетчатки (ГКС). Это группа нейронов центральной нервной системы (ЦНС), тела которых находятся в сетчатке, а аксоны составляют передний зрительный путь: зрительный нерв, хиазму, зрительный тракт и доходят до латеральных коленчатых тел (ЛКТ). В ЛКТ аксоны ГКС образуют синапсы с нейронами, которые, в свою очередь, проецируются в зрительную кору. Зрительные пути составляют довольно большую часть белого вещества головного мозга.

Современные методы лучевой диагностики предоставляют широкие возможности для исследований структурных и функциональных характеристик головного мозга. С помощью таких технологий, как компьютерная томография (КТ) и магнитно-резонансная томография (МРТ) возможно диагностировать большой спектр нарушений мозгового вещества. Однако использование рутинных МРТ-протоколов не всегда позволяет оценить структурно-функциональные изменения в головном мозге, ассоциированные с глаукомой, они применяются для исключения иных структурных изменений. Рутинная МРТ при глаукоме показывает атрофические изменения зрительных нервов и зрительного перекреста, появление в их структуре очагов повышенной интенсивности сигнала по данным Т2-взвешенных изображений, причем степень выраженности данных нарушений положительно коррелирует со степенью тяжести глаукомы [3–5]. Однако на начальных стадиях глаукомного процесса указанные изменения могут отсутствовать или быть минимальными, что требует использования инновационных методов количественной структурно-функциональной МРТ-визуализации.

Использование инновационной МРТ-визуализации при исследовании глаукомы

Инновационные методы МРТ-визуализации, которые могут быть использованы для оценки и мониторинга поражений ЦНС при глаукоме, можно разделить на структурные и функциональные. Структурные методы позволяют оценивать макро- и микроструктурные характеристики серого и белого вещества головного мозга. К ним относят: магнитно-резонансную (МР) морфометрию серого и белого вещества, диффузионно-тензорную и диффузионно-куртозисную визуализацию с последующей реконструкцией проводящих путей и их количественной оценкой — трактометрией. К методам функциональной МРТ-визуализации относят функциональную МРТ (фМРТ), МР-перфузию (контрастную и бесконтрастную), а также метаболическую визуализацию (МР-спектроскопию, CEST-визуализацию), позволяющие оценивать наличие функционального дефицита в веществе головного мозга даже при отсутствии его структурных изменений.

Структурная МРТ-визуализация при глаукоме

Магнитно-резонансная морфометрия серого вещества проводится с использованием стандартизированных программных пакетов на основе данных Т1-взвешенных изображений и позволяет получить информацию об абсолютном объеме определенных структур головного мозга и о пространственном расположении участков уменьшения объема серого вещества. На сегодняшний день имеется крупный пласт морфометрических исследований пациентов с глаукомой, где показано уменьшение объема серого вещества в пределах зрительной коры, которое положительно коррелирует со степенью тяжести глаукомы [6–9]. При этом нейродегенеративный процесс может распространяться и за пределы первичной зрительной коры, например на островковые доли и подкорковые ядра [10]. В исследованиях с использованием поверхностной морфометрии (англ.: surface-based morphometry) уменьшение площади поверхности затылочной области коррелировало с периметрическими индексами и стадией глаукомы [11, 12].

Диффузионно-тензорная визуализация позволяет оценивать движение молекул воды вдоль нервных волокон проводящих путей головного мозга, на основании которого возможно получение ряда параметров, характеризующих микроструктурные свойства проводящих путей, их целостность, а также получение данных об их объеме. Многочисленные публикации последних 10 лет описывают уменьшение толщины и объема зрительного нерва, хиазмы, зрительного тракта и ЛКТ при глаукоме, коррелирующее со стадией и тяжестью заболевания [13–15]. На основе диффузионно-тензорной визуализации возможна 3D-реконструкция проводящих путей — МР-трактография. В результате анализа диффузии воды вдоль аксонов создаются изображения, которые показывают ход, направление и целостность нервных волокон. Таким образом получают 3D-реконструкцию проводящих путей (рис. 1).

Рис. 1. Пример реконструкции проводников мозолистого тела (А) и кортикоспинальных трактов (В) Fig. 1. An example of reconstruction of conductors of the corpus callosum (A) and corticospinal tracts (B)

На основе данных диффузионно-взвешенной визуализации работают методы диффузионно-тензорной визуализации, диффузионно-куртозисной визуализации (англ.: diffusion kurtosis imaging, DKI), позволяющие получать количественные показатели, отражающие микроструктурные характеристики проводящих путей головного мозга и получившие название МР-трактометрии. Одним из основных параметров, получаемых при анализе диффузионно-тензорной визуализации, является фракционная анизотропия (ФА), представляющая собой степень ограничения диффузии молекул воды в различных тканях и являющаяся интегративным индексом целостности проводящих путей. При нарушении структурной целостности проводящих путей вследствие патологического процесса показатель ФА для пораженных волокон будет снижаться. Другими производными показателями являются аксиальная и радиальная диффузионности, отражающие степень диффузии молекул воды вдоль проводящих путей и перпендикулярно им, а также средняя диффузионность, являющаяся степенью диффузии, усредненной по всем направлениям. Считается, что показатель аксиальной диффузионности в большей мере коррелирует со степенью аксонального повреждения, тогда как радиальная диффузионность может отражать степень повреждения миелиновой оболочки [16]. Примеры карт фракционной анизотропии, аксиальной и радиальной диффузионности представлены на рисунке 2. Целостность нервного волокна может быть оценена по индексу плотности волокон, поперечному сечению пучка волокон, соотношению плотности волокон к поперечному сечению (насколько плотно волокна упакованы в пучки). Еще один важный показатель, получаемый при трактометрии, — коэффициент целостности миелина, также указывающий на процессы демиелинизации [17].

Рис. 2. Пример производных показателей по данным анализа диффузионно-тензорной визуализации Fig. 2. An example of derived measures based on diffusion tensor imaging data

Систематический обзор, в котором оцениваются возможности трактометрии при глаукоме, был выполнен учеными из Новой Зеландии. В выборку вошли исследования, основанные на когортах пациентов с первичной открытоугольной глаукомой (ПОУГ), первичной закрытоугольной глаукомой (ПЗУГ) и глаукомой низкого давления (ГНД). В общей сложности анализировались результаты диффузионной МР-трактометрии 1051 пациента с глаукомой и 5445 контрольных лиц. Изменения количественных параметров визуализации были зарегистрированы при всех формах глаукомы. Наиболее существенные сдвиги касались фракционной анизотропии — показателя, определяющего направление движения молекул воды. Выраженное снижение фракционной анизотропии свидетельствует о деградации миелиновой оболочки. Также на процессы демиелинизации при глаукоме указывают увеличение средней диффузионности и увеличение радиальной диффузионности [18]. Признаки деградации аксонов и миелина были зафиксированы в зрительных нервах, трактах и зрительной лучистости [19, 20]. У пациентов с глаукомой индекс плотности волокон, поперечное сечение пучка волокон, а также соотношение плотности к поперечному сечению значительно снижены по сравнению с таковыми в контрольной группе, что указывает на потерю аксонов и развивающуюся атрофию зрительных путей. Степень выраженности этих изменений коррелирует с толщиной слоя нервных волокон сетчатки и периметрическими индексами. Исследователи считают, что количественные показатели МР-трактометрии могут быть надежными биомаркерами глаукомной дегенерации [21].

J. Kruper et al. [22] проанализировали результаты диффузионной МРТ белого вещества головного мозга у 905 пациентов с глаукомой (в возрасте 49–80 лет) и 5292 здоровых лиц (в возрасте 45–80 лет) из Британского биобанка (ресурс открытого доступа для выявления причин широкого спектра сложных заболеваний среднего и пожилого возраста). Целью исследования было сравнить глаукомные и возрастные изменения мозга. Для анализа использовались алгоритмы глубокого машинного обучения. Результаты исследования показали существенные отличия глаукомных изменений и физиологических процессов старения. Трактометрия демонстрировала специфичные для глаукомы свойства белого вещества, которые, по мнению исследователей, не связаны с ускоренным старением.

Однако использование показателей МР-трактометрии для характеристики глаукомы может быть затруднено по ряду причин. Во-первых, данные маркеры не являются специфичными для глаукомного процесса и могут изменяться при множестве других патологических состояний головного мозга. Во-вторых, использование методов диффузионно-взвешенной визуализации для оценки зрительного пути ограничено вследствие артефактов визуализации, возникающих из-за неоднородности магнитного поля на границе сред (в частности, с воздухоносными пазухами) [23]. В-третьих, отсутствие стандартизированных подходов к оценке, сегментации передних отделов зрительного пути значительным образом затрудняет имплементацию данного метода нейровизуализации в практику офтальмолога для оценки глаукомы [24, 25].

Функциональная нейровизуализация при глаукоме

Установлено, что фМРТ позволяет оценить функциональное состояние коры in vivo на основе церебральных метаболических изменений, вызванных изменением ее активности. Во время исследования регистрируется сигнал, зависящий от концентрации кислорода в крови (англ.: blood-oxygen level-decedent, BOLD), косвенно отражающий локальную активность нейронов при выполнении определенного тестового задания (активационная фМРТ) или характеризующий спонтанную нейрональную активность в состоянии оперативного покоя (фМРТ в состоянии покоя). Помимо оценки уровня локальной нейрональной активности в ответ на выполнение тестового задания или предъявление стимула, на основании данных фМРТ возможен расчет различных показателей, отражающих функциональное состояние головного мозга, таких как функциональная связность, амплитуда низкочастотных колебаний BOLD-сигнала или региональная гомогенность.

Многие исследования последних лет регистрируют при глаукоме значительные изменения связей между проводящими путями, зрительными и незрительными областями мозга [26–31]. У пациентов с различными формами глаукомы имеет место выраженное снижение функциональной активности первичной зрительной коры, что коррелирует с данными оптической когерентной томографии о толщине слоя нервных волокон сетчатки [32, 33]. У больных ПОУГ были обнаружены изменения функциональной связности между зрительной корой и другими незрительными областями головного мозга [34]. У пациентов с ПЗУГ также были обнаружены обширные аномальные функциональные связи в состоянии покоя между таламусом, зрительными и экстравизуальными областями мозга [35, 36]. У пациентов с глаукомой регистрируются изменения амплитуды низкочастотных колебаний, аномальная спонтанная активность, снижение корковой активности в зрительной коре, что может быть использовано в качестве потенциальных клинических индикаторов глаукомы [37–41].

Недавние исследования пациентов с глаукомой подтверждают наличие дегенеративных поражений, затрагивающих обширные области мозга за пределами зрительного пути. L. Shu et al. [42] выполнили двунаправленный менделевский рандомизированный анализ связи между глаукомой и функциональными сетями мозга. Исследователи оценивали результаты фМРТ покоя у 20 906 глаукомных и 391 275 контрольных пациентов. Изменения функциональной активности, вызванные глаукомой, локализуются в мозжечке, височных и затылочных областях. Авторы предполагают, что это может быть связано с антероградной транссинаптической дегенерацией, вызванной гибелью ганглиозных клеток сетчатки.

Современные возможности МР-визуализации позволяют интегрировать структурные и функциональные данные для более точного комплексного анализа изменений в мозге при глаукоме. Мультимодальный подход к диагностике, предполагающий сопоставление данных различных модальностей МРТ, клинические данные о состоянии сетчатки и поля зрения, методы статистики (например, независимый компонентный анализ) и алгоритмы машинного обучения позволяют получить более полную информацию [43–46].

Заключение

Глаукома традиционно считалась офтальмологическим заболеванием, характеризующимся оптической нейропатией и потерей поля зрения. В настоящее время накапливается все больше данных, свидетельствующих о том, что это многофакторное нейродегенеративное заболевание с распространенным поражением мозга. Данные нейровизуализации могут быть потенциальными биомаркерами как для диагностики, так и для прогнозирования течения глаукомы. Однако для изучения конкретных механизмов нейродегенеративных процессов при глаукоме необходимы дополнительные исследования. Определение маркеров глаукомных изменений головного мозга поможет более ранней диагностике, разработке таргетной терапии, профилактике зрительных и когнитивных нарушений. Мультимодальный подход значительно расширяет возможности клинической офтальмологии и нейронаук в диагностике и мониторинге глаукомы, позволяя объединять структурные и функциональные показатели для комплексного понимания патогенеза болезни, и дает надежду на оптимизацию лечения в будущем.

Благодарность

Авторы выражают глубокую признательность и благодарность заведующему лабораторией нейровизуализации междисциплинарных исследований мозга ИМЧ РАН, ведущему научному сотруднику, к.м.н. А.Д. Короткову и младшему научному сотруднику лаборатории нейровизуализации междисциплинарных исследований мозга ИМЧ РАН врачу-рентгенологу А.Д. Мызникову за предоставленную информацию и помощь в подготовке статьи.

Acknowledgement

The authors gratefully acknowledge to A.D. Korotkov, Head of the Neuroimaging Laboratory of N.P. Bekhtereva Institute of the Human Brain, Leading Scientific Officer, C. Sc. (Med.), and A.D. Myznikov, Junior Scientific Officer at the Neuroimaging Laboratory of N.P. Bekhtereva Institute of the Human Brain, Radiotherapist, for providing data and assistance in the paper preparation.

Сведения об авторах:

Корелина Виктория Евгеньевна — к.м.н., врач-офтальмолог, доцент отдела образовательных программ ИМЧ РАН; 197376, Россия, г. Санкт-Петербург, ул. Академика Павлова, д. 9; доцент кафедры семейной медицины ФГБОУ ВО СЗГМУ им. И.И. Мечникова Минздрава России; 191015, Россия, г. Санкт-Петербург, ул. Кирочная, д. 41; ORCID iD 0000-0003-2022-5912

Куроедов Александр Владимирович — д.м.н., заведующий кафедрой офтальмологии им. акад. А.П. Нестерова Института клинической медицины ФГАОУ ВО РНИМУ им. Н.И. Пирогова Минздрава России (Пироговский Университет); 117997, Россия, г. Москва, ул. Островитянова, д. 1; начальник офтальмологического центра (с дневным стационаром) ФКУ «ЦВКГ им. П.В. Мандрыка» Минобороны России; 107014, Россия, г. Москва, ул. Б. Оленья, д. 8А; ORCID iD 0000-0001-9606-0566

Чередниченко Денис Владимирович — д.м.н., первый заместитель директора ИМЧ РАН; 197376, Россия, г. Санкт-Петербург, ул. Академика Павлова, д. 9; ORCID iD 0000-0002-8957-8970

Контактная информация: Корелина Виктория Евгеньевна, e-mail: viktoriakorelinanana@gmail.com

Прозрачность финансовой деятельности: никто из авторов не имеет финансовой заинтересованности в представленных материалах или методах.

Конфликт интересов отсутствует.

Статья поступила 15.08.2025.

Поступила после рецензирования 09.09.2025.

Принята в печать 02.10.2025.

About the authors:

Victoria E. Korelina — C. Sc. (Med.), Ophthalmologist, Assistant Professor of the Department of Educational

Programs, N.P. Bekhtereva Institute of the Human Brain; 9, Academician Pavlov str., St. Petersburg, 197376, Russian Federation; Assistant Professor of the Department of Family Medicine, North Western State Medical University named after I.I. Mechnikov; 41, Kirochnaya str., St. Petersburg, 191015, Russian Federation; ORCID iD 0000-0003-2022-5912

Alexander V. Kuroyedov — Dr. Sc. (Med.), Head of the Academician A.P. Nesterov Department of Ophthalmology, Institute of Clinical Medicine, Pirogov Russian National Research Medical University; 1, Ostrovityanov str., Moscow, 117997, Russian Federation; Head of the Ophthalmological Center (with a Day Hospital), P.V. Mandryka Military Clinical Hospital; 8A, Bolshaya Olenya str., Moscow, 107014, Russian Federation; ORCID iD 0000-0001-9606-0566

Denis V. Cherednichenko — Dr. Sc. (Med.), the First Deputy Director of N.P. Bekhtereva Institute of the Human Brain; 9, Academician Pavlov str., St. Petersburg, 197376, Russian Federation; ORCID iD 0000-0002-8957-8970

Contact information: Victoria E. Korelina, e-mail: viktoriakorelinanana@gmail.com

Financial Disclosure: no authors have a financial or property interest in any material or method mentioned.

There is no conflict of interest.

Received 15.08.2025.

Revised 09.09.2025.

Accepted 02.10.2025.

¹Клинические рекомендации. Глаукома первичная открытоугольная. 2024. (Электронный ресурс.) URL: https://cr.minzdrav.gov.ru/view-cr/96_2?ysclid=mhnm8f1td5562234384 (дата обращения:10.08.2025).

1. Первичная открытоугольная глаукома. Национальное руководство / под ред. Е.А. Егорова, А.В. Куроедова. М.: ГЭОТАР-Медиа; 2023.Egorov E.A., Kuroyedov A.V., eds. Primary open-angle glaucoma. National guidelines. Moscow: GEOTAR-Media; 2023 (in Russ.).
2. Егоров Е.А., Куроедов А.В. Диагностика первичной открытоугольной глаукомы. 10-й Консенсус Всемирной глаукомной ассоциации; 2019.Egorov E.A., Kuroedov A.V. Diagnosis of primary open-angle glaucoma. 10th Consensus of the World Glaucoma Association, 2019 (in Russ.).
3. Mosleh R., Labella Álvarez F., Bouthour W. et al. Glaucoma as a cause of optic nerve abnormalities on magnetic resonance imaging. Eye. 2024;38:1626–1632. DOI: 10.1038/s41433-024-02964-y
4. Sartoretti T., Stürmer J., Sartoretti E. et al. Long segment 3D double inversion recovery (DIR) hypersignal on MRI in glaucomatous optic neuropathy. BMC Ophthalmol. 2019;19:258. DOI: 10.1186/s12886-019-1273-0
5. Lee J.Y., Kwon H.J., Park S.J. et al. Signal Alteration in the Optic Nerve Head on 3D T2-weighted MRI: a Potential Neuroimaging Sign of Glaucomatous Optic Neuropathy. Curr Eye Res. 2018;43:397–405. DOI: 10.1080/02713683.2017.1399426
6. Zhang S., Wang B., Xie Y. et al. Retinotopic Changes in the Gray Matter Volume and Cerebral Blood Flow in the Primary Visual Cortex of Patients With Primary Open-Angle Glaucoma. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2015;56:6171. DOI: 10.1167/iovs.15-17286
7. Wang J., Li T., Sabel B.A. et al. Structural brain alterations in primary open angle glaucoma: a 3T MRI study. Sci Rep. 2016;6:18969. DOI: 10.1038/srep18969
8. Giorgio A., Zhang J., Costantino F. et al. Diffuse brain damage in normal tension glaucoma. Human Brain Mapping. 2018;39:532–541. DOI: 10.1002/hbm.23862
9. Jiang M.M., Zhou Q., Liu X.Y. et al. Structural and functional brain changes in early- and mid-stage primary open-angle glaucoma using voxel-based morphometry and functional magnetic resonance imaging. Medicine. 2017;96:e6139. DOI: 10.1097/MD.0000000000006139
10. Klugah-Brown B., Bore M.C., Liu X. et al. The neurostructural consequences of glaucoma and their overlap with disorders exhibiting emotional dysregulations: A voxel-based meta-analysis and tripartite system model. J Affect Disord. 2024;358:487–499. DOI: 10.1016/j.jad.2024.05.016
11. Gracitelli C.B., Duque-Chica G.L., Sanches L.G. et al. Structural Analysis of Glaucoma Brain and its Association With Ocular Parameters. J Glaucoma. 2020;29:393–400. DOI: 10.1097/IJG.0000000000001470
12. Sims J.R., Chen A.M., Sun Z. et al. Role of Structural, Metabolic, and Functional MRI in Monitoring Visual System Impairment and Recovery. J Magn Reson Imaging. 2021;54:1706–1729. DOI: 10.1002/jmri.27367
13. Kang L., Wan C. Application of advanced magnetic resonance imaging in glaucoma: a narrative review. Quant Imaging Med Surg. 2022;12:2106–2128. DOI: 10.21037/qims-21-790
14. Furlanetto R.L., Teixeira S.H., Gracitelli C.P.B. et al. Structural and functional analyses of the optic nerve and lateral geniculate nucleus in glaucoma. PLoS One. 2018;13:e0194038. DOI: 10.1371/journal.pone.0194038
15. Ersoz M.G., Pekcevik Y., Ayintap E. et al. MR Imaging of the Anterior Visual Pathway in Primary Open-Angle Glaucoma: Correlation with Octopus 101 Perimetry and Spectralis Optical Coherence Tomography Findings. Curr Eye Res. 2017;42:995–1001. DOI: 10.1080/02713683.2017.1279633
16. Winklewski P.J., Sabisz A., Naumczyk P. et al. Understanding the Physiopathology Behind Axial and Radial Diffusivity Changes — What Do We Know? Front Neurol. 2018;9:92. DOI: 10.3389/fneur.2018.00092
17. Andica C., Kamagata K., Aoki S. Automated three-dimensional major white matter bundle segmentation using diffusion magnetic resonance imaging. Anat Sci Int. 2023;98:318–336. DOI: 10.1007/s12565-023-00715-9
18. Kasa L.W., Donovan S., Kwon E. et al. Application of advanced diffusion MRI based tractometry of the visual pathway in glaucoma: a systematic review. Front Neurosci. 2025;19:1577991. DOI: 10.3389/fnins.2025.1577991
19. Ogawa S., Takemura H., Horiguchi H. et al. Multi-Contrast Magnetic Resonance Imaging of Visual White Matter Pathways in Patients With Glaucoma. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2022;63:29. DOI: 10.1167/iovs.63.2.29
20. Miller N., Liu Y., Krivochenitser R., Rokers B. Linking neural and clinical measures of glaucoma with diffusion magnetic resonance imaging (dMRI). PLoS One. 2019;14:e0217011. DOI: 10.1371/journal.pone.0217011
21. Haykal S., Jansonius N.M., Cornelissen F.W. Corrigendum to "Investigating changes in axonal density and morphology of glaucomatous optic nerves using fixel-based analysis" [Eur. J. Radiol. 133, December, 2020, 109356]. Eur J Radiol. 2021;136:109555. DOI: 10.1016/j.ejrad.2021.109555
22. Kruper J., Richie-Halford A., Benson N.C. et al. Convolutional neural network-based classification of glaucoma using optic radiation tissue properties. Commun Med. 2024;4:72. DOI: 10.1038/s43856-024-00496-w
23. Zhang F., Daducci A., He Y. et al. Quantitative mapping of the brain's structural connectivity using diffusion MRI tractography: A review. NeuroImage. 2022;249:118870. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2021.118870
24. Taguma D., Ogawa S., Takemura H. Evaluating the impact of denoising diffusion MRI data on tractometry metrics of optic tract abnormalities in glaucoma. Sci Rep. 2025;15:25812. DOI: 10.1038/s41598-025-10947-6
25. Carrozzi A., Gramegna L.L., Sighinolfi G. et al. Methods of diffusion MRI tractography for localization of the anterior optic pathway: A systematic review of validated methods. NeuroImage: Clinical. 2023;39:103494. DOI: 10.1016/j.nicl.2023.103494
26. Еричев В.П., Панюшкина Л.А., Новиков И.А., Брюхов В.В. Диффузионно-тензорная магнитно-резонансная томография в диагностике нейродегенеративных изменений зрительного пути при глаукоме. Вестник офтальмологии. 2015;131(2):59–63. DOI: 10.17116/oftalma2015131259-63Erichev V.P., Panyushkina L.A., Novikov I.A., Briukhov V.V. Diffusion tensor magnetic resonance imaging in the diagnosis of visual pathway neurodegeneration in glaucoma. Annals of Ophthalmology. 2015;131(2):59–63 (in Russ.). DOI: 10.17116/oftalma2015131259-63
27. Ha Y.W., Jang H., Koh S.B. et al. Reduced brain subcortical volumes in patients with glaucoma: a pilot neuroimaging study using the region-of-interest-based approach. BMC Neurol. 2022;22:277. DOI: 10.1186/s12883-022-02807-x
28. You M., Rong R., Zeng Z. et al. Transneuronal Degeneration in the Brain During Glaucoma. Front Aging Neurosci. 2021;13:643685. DOI: 10.3389/fnagi.2021.643685
29. Wen S., Wang J., Liu W. et al. Spatio-temporal dynamic functional brain network for mild cognitive impairment analysis. Front Neurosci. 2025;19:1597777. DOI: 10.3389/fnins.2025.1597777
30. Корелина В.Е., Семизорова И.Н., Газизова И.Р., Нагорнова З.М. Когнитивные нарушения при глаукоме и возможности их коррекции. Национальный журнал глаукома. 2024;23(2):70–78. DOI: 10.53432/2078-4104-2024-23-2-70-78Korelina V.E., Semizorova I.N., Gazizova I.R., Nagornova Z.M. Cognitive impairment in glaucoma and possibilities of its correction. National Journal of Glaucoma. 2024;23(2):70–78 (in Russ.). DOI: 10.53432/2078-4104-2024-23-2-70-78
31. Torres L.A., Hatanaka M. Correlating Structural and Functional Damage in Glaucoma. J Glaucoma. 2019;28:1079–1085. DOI: 10.1097/IJG.0000000000001346
32. Zhou W., Muir E.R., Nagi K.S. et al. Retinotopic fMRI Reveals Visual Dysfunction and Functional Reorganization in the Visual Cortex of Mild to Moderate Glaucoma Patients. J Glaucoma. 2017;26:430–437. DOI: 10.1097/IJG.0000000000000641
33. Murphy M.C., Conner I.P., Teng C.Y. et al. Retinal Structures and Visual Cortex Activity are Impaired Prior to Clinical Vision Loss in Glaucoma. Sci Rep. 2016;6:31464. DOI: 10.1038/srep31464
34. Velkov N., Kandilarova S., Stoyanov D. The Connectivity of the Resting Brain in Primary Open-Angle Glaucoma: A Systematic Review. Biomedicines. 2025;13:1402. DOI: 10.3390/biomedicines13061402
35. Shu Y., Huang Y., Chen J. et al. Effects of primary angle-closure glaucoma on interhemispheric functional connectivity. Front Neurosci. 2023;17:1053114. DOI: 10.3389/fnins.2023.1053114
36. Wang Y., Chen L., Cai F. et al. Altered functional connectivity of the thalamus in primary angle-closure glaucoma patients: A resting-state fMRI study. Front Neurol. 2022;13:1015758. DOI: 10.3389/fneur.2022.1015758
37. Cheng J., Paracha S., Agrawal S. et al. Recent Advances in Visual Dysfunction and Ocular Biomarkers in Neurological Disorders. EB. 2025;17:49–67. DOI: 10.2147/EB.S516393
38. Zhao L. Advances in functional magnetic resonance imaging-based brain function mapping: a deep learning perspective. Psychoradiology. 2025;5:kkaf007. DOI: 10.1093/psyrad/kkaf007
39. Martucci A., Di Giuliano F., Minosse S. et al. MRI and Clinical Biomarkers Overlap between Glaucoma and Alzheimer's Disease. IJMS. 2023;24:14932. DOI: 10.3390/ijms241914932
40. Yang B., Su M., Wang Q. et al. Altered stability of dynamic brain functional architecture in primary open-angle glaucoma: a surface-based resting-state fMRI study. Brain Imaging Behav. 2023;18:44–56. DOI: 10.1007/s11682-023-00800-7
41. Minosse S., Floris R., Nucci C. et al. Disruption of brain network organization in primary open angle glaucoma. 2019 41st Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society (EMBC), Berlin, Germany: IEEE; 2019:4338–4341. DOI: 10.1109/EMBC.2019.8857290
42. Shu L., Chen X., Sun X. Glaucoma and brain functional networks: a bidirectional Mendelian randomisation study. BMJ Open Ophthalmol. 2025;10:e001902. DOI: 10.1136/bmjophth-2024-001902
43. Aksoy D.Ö., Umurhan Akkan J.C., Alkan A. et al. Magnetic Resonance Spectroscopy Features of the Visual Pathways in Patients with Glaucoma. Clin Neuroradiol. 2019;29:615–621. DOI: 10.1007/s00062-018-0728-7
44. Sui J., Zhi D., Calhoun V.D. Data-driven multimodal fusion: approaches and applications in psychiatric research. Psychoradiology. 2023;3:kkad026. DOI: 10.1093/psyrad/kkad026
45. Zhu D.C., Majumdar S. Integration of Resting-State FMRI and Diffusion-Weighted MRI Connectivity Analyses of the Human Brain: Limitations and Improvement. J Neuroimaging. 2014;24:176–186. DOI: 10.1111/j.1552-6569.2012.00768.x
46. Diez-Cirarda M., Cabrera-Zubizarreta A., Murueta-Goyena A. et al. Correction to: Multimodal visual system analysis as a biomarker of visual hallucinations in Parkinson's disease. J Neurol. 2023;270:530–530. DOI: 10.1007/s00415-022-11492-2